明为达延汗土默特辖地。康熙十四年（1675）察哈尔正黄旗驻牧。乾隆十五年（1750年）设丰镇厅，形成旗厅并存，蒙汉分治的政权格局。1920年丰镇垦务局移驻集宁，1921年改平地泉设治局，1922年改集宁招垦设治局，1923年更名集宁县，由察哈尔省辖，1929年划归绥远省辖。
1956年成立集宁市。1958年平地泉行政区、乌兰察布盟合并，属乌兰察布盟辖。2003年12月1日，国务院批准（国函[2003]122号）：撤销乌兰察布盟和县级集宁市，设立地级乌兰察布市。乌兰察布市设立集宁区。以原县级集宁市的行政区域为集宁区的行政区域，区人民政府驻恩和路。
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1996年?，集宁市面积125平方千米，人口21.5万人。辖7个街道、1个乡：桥东街道、工业区街道、虎山街道、桥西街道、新华街街道、新体路街道、福利区街道、马莲渠乡。市政府驻桥东街道辖区内。
2000年第五次人口普查，集宁市总人口272448人，其中：新体路街道39488人，桥东街道44068人，工业区街道43027人，福利区街道25079人，虎山街道42222人，桥西街道19201人，新华街道27507人，马莲渠乡31856人。
2004年4月8日，集宁正式撤市设区。6月21日，将察哈尔右翼前旗的白海子镇、黄家村乡划归集宁区管辖，全区面积由114.2平方千米扩大到418.8平方千米。
2006年，撤销黄家村乡，将大十号、大三号、三股泉、四股泉、师家村、三成局、六号渠、合义永、新湾9个村并入马莲渠乡，七苏木、南洼、黄家村、哈伊尔脑包、小东号、大河湾6个村并入白海子镇。
2009年，全区面积418.8平方千米。常住人口34.43万人，其中户籍人口30.37万人；非农牧业人口25.99万人。辖8个街道、1个镇、1个乡：新体路街道、桥东街道、前进路街道、常青街道、虎山街道、桥西街道、新华街街道、泉山街道、白海子镇、马莲渠乡。共有74个社区、22个行政村，320个居民小组、105个村民小组。